Toksyny sinicowe zagrożeniem dla zdrowia człowieka oraz zwierząt wodnych

Autor: dr Adam Bownik, Adiunkt w Katedrze Fizjologii Zwierząt i Toksykologii Wydziału Biotechnologii i Nauk o Środowisku Katolickiego Uniwersytetu Lubelskiego Jana Pawła II
Adres: ul. Konstantynów 1″I”, 20-708, Lublin, Tel. 814545458

Sinice (CyanobacteriaCyanophytaCyanoprocaryota) są prokariotycznymi mikroorganizmami żyjącymi w różnych, czasami bardzo niesprzyjających środowiskach. Niektóre gatunki tych mikroorganizmów występują w gorących źródłach o temperaturze ponad 90°C, inne natomiast zasiedlają mroźne lodowce. W korzystnych warunkach pogodowych, takich jak wysoka temperatura ok. 26-28°C, stałe nasłonecznienie, brak opadów oraz wiatru, sinice mogą masowo namnażać się tworząc tzw. zakwity wód, które można zaobserwować najczęściej latem w eutroficznych, jeziorach, stawach hodowlanych oraz zbiornikach zaporowych. Unosząca się na powierzchni wody kolonia tych mikroorganizmów (w skrajnych przypadkach nawet o 50 cm grubości) może stanowić zagrożenie dla zwierząt wodnych będąc przyczyną przyduchy, a więc silnego deficytu tlenowego w zbiorniku. Poza tym, uformowany kożuch może zawierać cyjanotoksyny, trujące metabolity wtórne. Nie wszystkie jednak gatunki rodzimych sinic tworzących zakwity produkują cyjanotoksyny. Przeprowadzenie odpowiednich analiz chemicznych oraz genetycznych pozwala stwierdzić, czy określony kożuch zawiera toksyczne szczepy sinic oraz rodzaj i stężenie cyjanotoksyn w zakwicie. Wyróżnia się około 40 gatunków sinic mogących produkować toksyny. Najczęściej spotykane są szczepy należące do powszechnie występujących rodzajów cyjanobakterii takich jak: MicrocystisAnabaenaAphanizomenonPlanktothrix oraz Cylindrospermum. Niektóre gatunki sinic mogą jednocześnie produkować kilka typów toksyn. Cyjanotoksyny są zróżnicowaną grupą związków. Ze względu na mechanizm oddziaływania podzielono je na hepatotoksyny, neurotoksyny, dermatotoksyny, cytotoksyny oraz toksyny wywołujące inne skutki.

Najczęściej stwierdzanymi cyjanotoksynami w polskich zbiornikach wodnych są mikrocystyny wytwarzane przez sinice z rodzaju MicrocystisPlanktothrixAnabaenaAnabaenopsisNostocHaphalosiphon. Grupa tych cyjanotoksyn obejmuje ponad 80 związków o budowie monocyklicznego heptapeptydu zawierającego 2 zmienne i 5 stałych aminokwasów, w tym występujący we wszystkich formach odpowiadający za ich działanie biologiczne aminokwas ADDA. Najczęściej spotykane w środowisku wodnym rodzaje mikrocystyn są mikrocystyna-LR, -RR, -YR oraz –LA. Badania na ssakach wykazały, że mikrocystyny są hepatotoksynami hamującymi aktywność białkowych fosfataz PP1 oraz PP2A, prowadzącymi w konsekwencji do deformacji białek cytoszkieletu, który nadaje odpowiedni kształt komórkom wątroby. Efektem tego jest brak przylegania do siebie komórek oraz gromadzenie się krwi w wątrobie i szok hypowolemiczny prowadzący do śmierci spowodowanej niewydolnością serca.

Toksyczne oddziaływanie mikrocystyn zaobserwowano u bezkręgowców wodnych takich jak wioślarki, raki, kraby, ślimaki, małże. Ponadto, wykazano zdolność do kumulacji tych związków, u wyższych skorupiaków oraz mięczaków głównie w narządach wewnętrznych takich jak wątrobotrzustka oraz w niewielkim stopniu w mięśniach. Okazało się jednak, że zwierzęta te mają zdolność do szybkiego oczyszczania się z mikrocystyn. Badania wykazały, iż stężenie mikrocystyny w tkankach niektórych mięczaków zmniejsza się około dwukrotnie po dwóch tygodniach ich przebywania w wodzie wolnej od cyjanotoksyn. Ryby stanowią kolejną szczególnie narażoną grupę na działanie mikrocystyn. Zmiany toksyczne w ich organizmach mogą zachodzić w wyniku bezpośredniego wchłaniania przez skrzela i skórę cyjanotoksyn rozpuszczonych w wodzie, odżywiania się pokarmem roślinnym zawierającym toksyczne sinice (w przypadku ryb roślinożernych jak karp) oraz pokarmem zwierzęcym zawierającym skumulowane mikrocystyny w mięśniach oraz narządach wewnętrznych (w przypadku ryb drapieżnych takich jak pstrąg, sandacz, okoń, szczupak). Mikrocystyny są bardzo toksyczne dla człowieka. Narażenie na te hepatotoksyny może nastąpić głównie w wyniku spożycia skażonej wody i żywności, ale nie można wykluczyć również innych źródeł ekspozycji. W jednym ze szpitali w Caruaru w Brazylii w latach 80-tych doszło do groźnego zatrucia pacjentów wodą do dializy zanieczyszczoną mikrocystynami. U wszystkich poddanych zabiegowi 126 pacjentów stwierdzono objawy działania toksycznego takie jak: osłabienie mięśni, nudności, zaburzenia wzroku oraz powiększenie wątroby. 60 pacjentów zmarło z powodu szybko postępującej niewydolności wątroby. Mikrocystyny mogą powodować odległe w skutkach działanie toksyczne. Przeprowadzone eksperymenty na gryzoniach wykazały, że ekstrakty sinic produkujących te hepatotoksyny wywołują uszkodzenia komórek wątroby oraz przyspieszają powstawanie nowotworów po podaniu razem ze związkami kancerogennymi.

Podobnie jak mikrocystyny, anatoksyna-a jest powszechną w polskich zbiornikach wodnych neurotoksyną produkowaną przez różne gatunki sinic: Anabaena flos-aquaeAnabaena circinalisAphanizomenon sp., Cylindrospermum sp., Planktothrix sp. oraz Microcystis aeruginosa. Alkaloid ten po wniknięciu do organizmu wywołuje nadmierne pobudzenie komórek nerwowych oraz mięśniowych spowodowanym stałym otwarciem kanałów sodowych oraz wapniowych, co w wysokich dawkach może wywołać zaburzenia czynnościowe układu nerwowego prowadzące do śmierci. Stwierdzono to w badaniach eksperymentalnych na myszach, szczurach, i obserwacjach martwych ptaków oraz psów. Cyajnotoksyna ta jest również przyczyną śnięć karasia złocistego, dysfunkcji układu odpornościowego i zmian behawioralnych u karpia. Działanie toksyczne anatoksyny-a stwierdzono również u innych zwierząt wodnych. U zooplanktonowych wrotków oraz wioślarek toksyna hamuje zdolność do reprodukcji, natomiast u niektórych gatunków krewetek zwiększa podatność na infekcje bakteryjne.

Kolejną niebezpieczną neurotoksyną jest saksitoksyna wytwarzana głównie przez morskie bruzdnice, ale również przez słodkowodne sinice z rodzaju Aphanizomenon sp., Anabaena sp., Lyngbya sp., Cylindrospermum sp., Planktothrix sp. Alkaloid ten wyizolowany został po raz pierwszy z morskiego małża Saxidomus giganteus, czemu zawdzięcza swoją nazwę. Saksitoksyna blokuje kanały sodowe w komórkach nerwowych, a tym samym hamuje przewodzenie impulsów nerwowych, czego efektem może być paraliż wiotki mięśni oddechowych u ssaków. Badania eksperymentalne wykazały, że saksitoksyna wywołuje toksyczne zmiany u wielu gatunków zwierząt wodnych. U ryb stwierdzono śmiertelność, deformacje szkieletu, nieprawidłowości sensomotoryczne lub całkowity paraliż po ekspozycji na tą cyjanotoksynę. Ponadto, związek ulega kumulacji w zooplanktonie, małżach, krabach, w wyniku czego może ulegać transferowi na wyższe poziomy troficzne, a więc do organizmów ryb drapieżnych oraz człowieka. Zatrucia saksitoksyną u ludzi mogą być związane przede wszystkim ze spożyciem skażonej wody lub słodkowodnych zwierząt wodnych, które zostały zebrane w czasie lub krótko po wystąpieniu zakwitów sinic.

Cylindrospermopsyna jest alkaloidową cyjanotoksyną produkowaną przez gatunki sinic: Cylindrospermopsis raciborskiiUmezakia natansAphanizomenon ovalisporumAphanizomenon flos-aquaeRhapidiopsis curvataAnabaena lapponica i Anabaena bergii. Związek ten posiada zdolność do hamowania biosyntezy białka w komórkach wielu narządów Badania eksperymentalne na ssakach wykazały, że zmiany patologiczne obserwowane są najwyraźniej w wątrobie oraz nerkach i jelitach. Szczepy sinic produkujące cylindrospermopsynę powodują wysoką śmiertelność wioślarek Daphnia magna (90%) natomiast nie wywołują letalnego efektu u raków z gatunku Cherax quadricarinatus. Wykazano jednak że skorupiaki te kumulują cylindrospermopsynę w wątrobotrzustce (4,3 μg g-1) oraz mięśniach (0,9 μg/g-1), co może stwarzać zagrożenie dla konsumentów – zwierząt drapieżnych oraz człowieka. Gromadzenie tej cyjanotoksyny stwierdzono także u małży Anodonta cygnea, jednak po 2 tygodniowym przebywaniu tych organizmów w czystej wodzie stężenie związku w tkankach zmniejsza o 50%. Inne mięczaki, takie jak ślimaki wodne Melanoides tuberculata eksponowane na toksyczne szczepy Cylindrospermopsis raciborskii również akumulują cylindrospermopsynę, ale dodatkowo wykazują inne objawy intoksykacji, takie jak: zmiany w zachowaniu, obniżenie tempa wzrostu oraz zmniejszenie reprodukcji. Wykazano, że ryby należące do tęczanek kumulują cylindrospermopsynę w narządach wewnętrznych. Alkaloid ten może być trujący również dla wielu gatunków płazów. U kijanek żab Bufo marinus po ekspozycji na toksyczny szczep Cylindrospermum raciborskii stwierdzono śmiertelność rzędu 66%. Zmiany toksyczne powodowane przez cylindrospermopsynę zostały zaobserwowane również u człowieka. W latach 70-tych doszło do masowego zatrucia ludzi w Palm Island w Australii wodą pochodzącą z pobliskiego jeziora, która zawierała szczepy Cylindrospermum raciborskii produkujące cylindrospermopsynę. U 148 eksponowanych osób zaobserwowano typowe objawy zapalenia wątroby: odwodnienie i wodnistą biegunkę.

Sinice i produkowane przez nie cyjanotoksyny mogą zaburzać delikatną równowagę ekosystemów wodnych poprzez powodowanie masowego obumierania licznych gatunków zwierząt lub zmianę ich behawioru. Mimo, iż nie notuje się wielu przypadków śmiertelnych zatruć u ludzi wywołanych cyjanotoksynami należy uznać te związki za niebezpieczne również dla zdrowia człowieka ze względu na możliwe ich działanie odległe, takie jak choroby nowotworowe lub zaburzenia reprodukcji. Monitorowanie zbiorników wodnych (zwłaszcza hodowlanych) oraz żywności (szczególnie jadalnych zwierząt wodnych) pod kątem obecności cyjanotoksyn wydaje się być bardzo pożądane, gdyż może przyczynić się do wprowadzenia środków zapewniających zachowanie równowagi ekologicznej w środowisku wodnym oraz polepszenie jakości życia konsumentów.

Literatura:
1. Bownik A. (2010). Harmful algae: effects of alkaloid cyanotoxins on animal and human health. 29. Toxic. Rev. 99-114.
2. Sivonen K, Kononen K, Carmichael WW, Dahlem AM, Rinehart KL, Kiviranta J, Niemela SI (1989). Occurrence of the hepatotoxic cyanobacterium Nodularia spumigena in the Baltic Sea and structure of the toxin. Appl. Environ. Microbiol. 55, 1990–1995.
3. Wiegand, C. and Pflugmacher, S. (2005): Ecotoxicological effects of selected cyanobacterial secondary metabolites – A short review. Toxicol Appl. Pharm, 203, 201-218.